Geschlechtliche Selektion und Partnerwahl

Übersetzter Auszug aus

Sexual selection and mate choice
Malte Andersson1 and Leigh W. Simmons2
1Department of Zoology, University of Gothenburg, SE 405 30 Gothenburg, Sweden
2Centre for Evolutionary Biology, School of Animal Biology (M092), The University of Western Australia, Crawley 6009, WA,
Australia

Zusammenfassung.

Die beiden letzten zwei Jahrzehnte haben ein extensives Wachstum der Forschung an geschlechtlicher Selektion gebracht. Theoretische und empirische Arbeit hat viele Komponente von vor- und nachkopulativer geschlechtlicher Selektion geklärt, wie z.. aggressiven Wettbewerb, Partnerwahl, Sperma Nutzung und geschlechtlichen Konflikt.
Genetische Mechanismen der Partnerwahl-Evolution waren (bisher) weniger empirischer Untersuchung zugänglich, aber molekulare genetische Analyse kann nun für prägnante Experimentation genutzt werden. Hier betrachten wir besonders einige kürzlich debattierte Gebiete der vor- und nachkopulativen geschlechtlichen Selektion. Wir zeigen auf, wo neue Techniken helfen können, die relativen Rollen der verschiedenen Selektions-Mechanismen einzuordnen, die bei der Evolution von Paarungs-Präferenzen, bei attraktiven Merkmalen und der Sperma – Ei Interaktion zusammenarbeiten könnten.

Einleitung

Vor zwanzig Jahren, als geschlechtliche Selektion in der ersten Ausgabe von Tree [1] geprüft wurde, war es ein schnell wachsendes Gebiet.
Darwins Idee der weiblichen Präferenzen für männliche Ornamente war immer noch umstritten, obwohl seine Theorie neue Unterstützung aus zwei Richtungen erhalten hatte. Erste empirische Studien zeigten, dass männliche Ornamente bei einigen Fischen und Vögeln bei der weiblichen Wahl begünstigt werden[1].
Weiter, ein von Darwin offen gelassenes Hauptproblem, die Gründe, warum Weibchen mit Ornamenten verzierte Männchen bevorzugen, wurde klargestellt, als genetische Modelle [2,3] die logische Kohärenz der selbst verstärkenden Koevolution von männlichen Ornamente und weiblichen Präferenzen bei Fischen verifizierten (Box1)

Diese Ergebnisse ergaben ebenso viele interessante Fragen wie Antworten und inspirierten viel neue Forschung. In den zwei Jahrzehnten seit 1986 wurde die Geschlechts-Selektions-Theorie bestätigt [4], mit spannenden neuen Ideen und Entdeckungen angereichert, von denen wir einige hier hervorzuheben.
Wir weisen auch auf neue Möglichkeiten zum Testen genetischer Mechanismen der geschlechtlichen Selektion auf dem Gebiet der funktionellen genomisch - genetischen Analysen der geschlechtlichen Selektion bei der Partnerwahl hin,
was bisher hauptsächlich auf einer top-down (Abwärtsstrukturierung) - Basis erfolgte, welche genetischen Ursachen aus phänotypischen Mustern folgerte, die sich auf wenig Genetik Orte oder quantitative Genetik Theorie [5] stützten.

Diese bleiben (weiterhin) hervorragende Werkzeuge für die Analyse der Präferenz – Darstellungs - Koevolution und für andere Zwecke in der geschlechtlichen Selektions-Forschung. Jedoch quantitative trait locus (Merkmalsort) ( QTL ) Identifizierung und Sequenzierung kombiniert mit funktioneller Genomik bieten nun die Möglichkeit für einen bottom- up (von unten nach oben)-Ansatz, basierend auf der genauen Charakterisierung von Genen und deren Auswirkungen, von DNA Sequenzen über Protein zu phänotypischen Expression auf individueller Ebene, mit möglichen Folgen bei der Populationssebene und höher.

Evolution der Partnerwahl

Obwohl die Partnerwahl bei Männchen und Weibchen auftritt [4], verweisen wir hier aus Zweckmäßigkeit auf die weibliche Wahl der männlichen Merkmale. Als (mehr) experimentelle Beweise angesammelt wurden, wurde die Partnerwahl allgemein anerkannt, aber die genetischen Mechanismen, welche seiner Entwicklung zugrunde liegen, bleiben (weiter) das Thema der Debatte (Kasten 1). Zu zeigen, wie sich Paarungspräferenzen genetisch entwickeln, ist schwieriger als zu zeigen, dass sie existieren und das Problem wird verschlimmert durch die Möglichkeit, dass mehrere Co-Mechanismen auftreten (Kasten 1). Außerdem können Konflikte zwischen den Geschlechtern weiteren Selektionsdruck auf die Präferenzen und das bevorzugte Merkmal ausüben[6,7]. Die Meinungen über die Beziehungen zwischen den Fisher - (Ronald Fisher, natürliche Selektion, 1930) und den genetischen Indikator-Mechanismen der Partnerwahl gehen auseinander (z. B. [5,8-13]). Wir sind der Meinung, dass es da qualitative Unterschiede zwischen ihnen gibt und es existieren gute Gründe, die Unterschiede klar zu machen [9,11,12].

Kosten der Partnerwahl, wie der Verlust von Energie und Zeit, könnte Fischers selbst verstärkenden Koevolution
des Merkmals und die Präferenz dafür, verhindern, muss es jedoch nicht tun; die Ergebnisse der Modelle sind abhängig von den Details der verschiedenen Annahmen, zum Beispiel über Geschlechts - Verknüpfung [10] (geprüft
in [5]).
Obwohl es theoretisch plausibel ist, ist es schwierig gewesen Fishers genetischen Mechanismus empirisch nachweisen. Es gibt übereinstimmendes phänotypisches Beweismaterial (zB [14,15]) und ebenso für Indikator Mechanismen (z. B. in [5,11,16] prüft). Diese und andere Mechanismen (Kasten 1) sind kompatibel und können zusammen auftreten (z. B. [4,12]) und somit ist es eine schwierige Aufgabe, ihre relativen Rollen abzuschätzen. Das Abschätzen der Auswirkungen des
Fisherian sexy son (Fishers begehrenswerter Sohn) Mechanismus könnte uns helfen, zu entscheiden, ob es erklärt, warum männliche Ornamente und Displays oft extrem sind und sich mehr als andere Merkmale unter nahe verwandten Spezies unterscheiden, sich offenbar schnell weiterentwickeln und sich vielleicht auch an der Artbildung beteiligen
[2,17,18].

Diese Fragen beschäftigen uns seit Charles Darwins Zeit und müssen noch zufriedenstellend beantwortet werden. Durch Prüfung der Evolution von Merkmalen und Präferenzen ermöglichen molekulargenetische und genomische Werkzeuge die detaillierte Charakterisierung von Genen und deren Auswirkungen (z. B. Bewertung [19-21]).
Kombiniert mit Selektions - Experimenten, welche die genetische Evolution über Generationen quantifizieren, bieten sie sich (damit) als Werkzeuge für detaillierte genetische Analysen und Tests für Paarungspräferenzen und bevorzugte Merkmale an, die durch sensorische bias, wie Fisher, Indikator oder andere Mechanismen, vorhergesagt werden.



Box 1.
Mechanismen der Evolution der Partnerwahl

Mehrere Mechanismen wurden vorgeschlagen, um die Partnerwahl zu erklären:
(I) Direkte phänotypischen Effekte; Weibliche Vorliebe für einen männlichen Ornament kann als Ergebnis der direkten phänotypischen Vorteile entstehen, wenn die Ornamentedie Fähigkeit des Männchens widerspiegeln, dass es materielle Vorteile bietet, ein hochqualifiziertes Territorium, Ernährung, elterliche Fürsorge oder Schutz.
Es gibt erhebliche empirische Unterstützung für diesen Mechanismus [76 Weibliche Präferenz könnte sich auch als Folge des Widerstandes gegen direkte von Männchen auferlegte Kosten (Nachteile) entwickeln [7,38].
(Ii) Sensorischer Vorspann, Weibliche Vorliebe für ein männliches Ornament kann sich zunächst unter natürlicher Selektion aus anderen Gründen entwickeln, zum Beispiel im Zusammenhang mit der Nahrungssuche oder der Raubdruckvermeidung (z. B. [22,77]). Männliche Eigenschaften, die diesen Vorurteil nutzen, werden bei der Partnerwahl begünstigt. Es gibt immer mehr phänotypische Hinweise darauf, dass einige männliche
Ornamente zunächst durch weibliche Sinnes-Ausrichtungen Vorurteile entwickelt wurden
[22,77,78], aber die Entwicklung der weiblichen sensorischen Bias selbst erfordert
mehr Tests [12].


(Iii)Fishers sexy Söhne
Wenn es genetische Komponente für eine Varianz von weiblichen Vorlieben und männlichen Merkmalen gibt, wird ein Weibchen, das ein Männchen mit starken Merkmalen wählt, Töchter und Söhne haben, die (alle beide) beide Allele für ein starkes Merkmal und die Präferenz dafür besitzen können [2,3,5,10,12,17].
Diese genetische Kopplung könnte zu sich selbst verstärkenden Koevolution zwischen Merkmal und Präferenz führen [2,3,5,10,12,17].
Eine kritische Prüfung dieser Mechanismen ist schwierig, aber die molekulare Genetik eröffnet neue Möglichkeiten (siehe Haupttext).
(Iv) Indikator- Mechanismen ("gute Gene" oder "Handicap-Mechanismen") legen nahe, dass attraktive männliche Merkmale eine breite genetische Qualität spiegeln.

In solchen Mechanismen innewohnend ist die Aufrechterhaltung der genetischen Variation, die "Paradoxie des lek (Als Lek bezeichnet man in der Biologie einen Balzplatz, bei dem mehrere Männchen gemeinsam um ein Weibchen balzen. Wikipedia ) 'und Parasiten-und Pathogene vermittelnde Mechanismen wurden als mögliche Lösungen vorgeschlagen (Kasten 4 [79,80]).
Darüber hinaus könnten andere vorteilhafte Gene und eine relative Freiheit von schädlichen Mutationen zu gutem männlichen Zustand und Ausprägung der Geschlechts Merkmale führen (z.B. [11,81-83]).
Weibliche Präferenz für solche Eigenschaften können genetische Vorteile für diejenigen ihrer Nachkommen bieten, die günstige Allele von ihrem Vater erben (z.B. in [5,11,13,84] überprüft, aber siehe [85]).

Die Auflösung des lek - Paradoxons bleibt ein wichtiger Bereich für die geschlechtliche Selektions - Forschung.
(V) Genetische Kompatibilitäts-Mechanismen.
Neben den additiv-genetischen Vorteilen, wie den Indikator Merkmalen, kann es sein, dass nicht-additive Vorteile von der Wahl eines Partners mit Allelen profitieren, welche die ausgewählten Genome ergänzen [37,65-68,84].
Beispiele wurden beispielsweise in Haupthistokompatibilitätskomplex – Genen gefunden und Kompatibilitäts - Vorteile könnte ein Grund für adaptive Mehrfachpaarungen von Weibchen sein (siehe Haupttext).
Die Evolution der Partnerwahl beruht entweder auf direkter Auswahl der Basis einer Vorliebe, die einen Fitness-Vorteil gibt (Mechanismen i-ii) oder auf indirekter Selektion einer Präferenz, die genetisch korreliert wird,
mit direkt gewählten Merkmale (Mechanismen iii, iv) [4,5,10,12].Zusätzlich, eher als irgendeine bestimmte Display-Eigenschaft zu begünstigen, könnte Partnerwahl auftreten, weil sie nicht-additive genetische
Vorteile vermittelt (Mechanismus v) [65,66]. Diese Mechanismen sind gegenseitig kompatibel und können zusammen auftreten, wodurch die Entwicklung der Paarungspräferenzen ein Mehrfachverursachungs - Problem wird und eine Schätzung der relativen Bedeutung der einzelnen Mechanismen erfordert [4].Mehrere Unterschiede bei den Diagnosemechanismen zeigen Wege auf, wie [5,12] sie durch quantitative genetische Analysen getestet werden können.
Es gibt Beweise für eine sensorische Ausrichtung in einer zunehmenden Anzahl von Arten, bei denen phylogenetische Analysen gezeigt haben, dass weibliche Präferenz für ein männliches Display - Merkmal auch in anderen verwandten Arten vorhanden ist, denen das männliche Merkmal fehlt (z.B. [22-24]).

In solchen Fällen ist es wahrscheinlich, dass die weiblichen Vorlieben aus anderen Gründen entstehen, wie Aufmerksamkeit für Nahrung (was geprüft werden muss [12]), wonach sich im Folgenden das männliche Merkmal entwickelte, begünstigt durch die bereits vorhandenen weiblichen sensorischen Bias (Ausrichtungen) [22] .
Der Fisher - Mechanismus basiert im Wesentlichen nur auf der Grundlage von Genen, welche die Paarungspräferenzen und bevorzugte Merkmale beeinflussen und kann zu ihrer schnellen Koevolution führen, wenn die meisten bevorzugten Männchen polygen sind (z. B. [2,5,10,17]).

Genetische Indikator - Mechanismen hängen jedoch von der Gesamtqualität ab und somit auf vielen oder den meisten der funktionellen Genomen; sie können auch in monogamen Systemen arbeiten, wo alle Männchen einen Partner erhalten [11,12]. Diese Unterschiede zeigen Wege auf, bei denen die beiden Prozesse unterschieden und ihre relative Bedeutung geschätzt werden können.

Eine Vorhersage des Fisher - Mechanismus besteht darin, dass die Ausprägung des Merkmals und die korrespondierenden Präferenzen positiv korreliert sind und dies hat man bei mehrere Arten gefunden. Eine solche Korrelation könnte sich jedoch auch aus anderen Mechanismen der Männchen-Weibchen Koevolution ergeben
[4,8] (Box 1).

Bottom-up (von unten nach oben) Gentests
Ein möglicher Ansatz, um Tests zu identifizieren besteht darin, einen Gen – Ort (Locus) mit mehreren Allelen für ein funktionales Detail zu sequenzieren und zu charakterisieren, die (die Allele) die Expression eines attraktiven männlichen Merkmals beeinflussen und das Gleiche für die entsprechende weiblichen Präferenz durchzuführen.
Obwohl es viele Schwierigkeiten gibt, eine Kombination von molekular-genetischen
Tools machen solche Analysen in geeigneten Modell - Organismen möglich (Box 2).

Chromosomalen Regionen die eine genetischeVariation mit einem wesentlichen Einfluss auf die Expression von
einem Merkmal oder einer Präferenz besitzen, können durch QTL-Analyse identifiziert werden[19,25], gefolgt durch eine nukleotide Charakterisierung der Allele an den Gen - Orten.

Techniken wie DNA-Mikroarrays (Mikro-Reihen), die polymorphe Ausprägungslevel erkennen können, sind bei der Gen-Jagd nach variablen Loci, welche interessante phänotypische Merkmale beeinflussen, n (z.B. [19,21,26]), wie auch Kandidaten-Gen Ansätze [20,26].

Wenn mehrere Allele sequenziert werden können, die für verschiedene Grade der Expression des Merkmals und ebenfalls für die Präferenz kodieren, sind genetische Tests des Fischer - Prozesses möglich, zum Beispiel durch Herausfinden, ob Allele für das Merkmal und die Präferenz wie vorhergesagt koevolutionieren.

Selektive Zucht über mehrere Generationen von den Männchen mit der größten (oder kleinsten) Merkmalsausprägung könnte zeigen, ob und wie Präferenz - Allele mit Merkmals – Genen koevolutionieren und umgekehrt. In Kombination mit Mikrosatellit - Analyse der Abstammung könnte es auch möglich sein, den Paarungs - und Befruchtungs - Erfolg zu messen und über mehrere Generationen den „fisherian sexy sons“ Vorteil in Bezug auf die männliche Merkmals – Größe zu quantifizieren.

Wie können die Auswirkungen der genetischen Fisher und Indikator Prozesse in solchen Experimenten unterschieden werden? Bei Arten, bei denen nur Männchen das attraktive Merkmal ausprägen und keine elterliche Fürsorge oder andere phänotypische Ressourcen geboten werden, können Töchter auf genetische Lebensfähigkeits - Effekte getestet werden, die mit dem Indikator Merkmal ihres Vaters korreliert sind, um herauszufinden, ob es einen Rentabilitätsvorteil widerspiegelt, der nicht durch den Fisher - Mechanismus vorhergesagt wird.

Mütterliche Halbgeschwister Designs [27] können (da) besonders nützlich sein. Versuchsanordnungen können ebenfalls verwendet werden, bei denen Fisher Paarungs - Vorteile verhindert werden, so dass ein Männchen sich nur mit einem einzigen Weibchen paart.

Es gibt andere Möglichkeiten; zum Beispiel, wenn eine attraktive männliche Eigenschaft ebenfalls in gewissem Maße bei Weibchen ausgeprägt wird, auch auf Kosten eines zusätzlich entstehenden geschlechtlichen intralocus - (entsteht, wenn Selektion ein geteiltes alleles Merkmal bei einem Geschlecht das andere Geschlecht an seinem Optimum hindert) Konflikts [7].


Box 2. Modellsysteme bei der geschlechtlichen Selektion
Die wünschenswerten Eigenschaften in einem Modellsystem für die Analyse von geschlechtlicher Selektion-und Partnerwahl umschließen:

† Eine Modell der Speziessorganismen sollte sich für umfassende Studie in seiner natürlichen Umwelt eignen, ein Hauptziel besteht darin zu verstehen, wie geschlechtliche (und andere) Selektion in der Wildnis funktioniert, in der sich Arten entwickeln und ihre Eigenschaften erwerben. Genetische und andere experimentelle Ansätze, von denen viele nur im Labor durchführbar sind, können dann vor einem festen Hintergrund von Ökologie, Selektionsdruck und Anpassungen der Spezies in ihrem natürlichen evolutionären Kontext interpretiert werden.

† Ein Modellsystem sollte auffälligen Geschlechtsdimorphismus in Struktur oder Verhalten einbeziehen, da diese häufig Korrelate der starken geschlechtlichen Selektion sind.

† Modellorganismen sollten eine kleine Körpergröße und eine kurze Generationszeit besitzen, da diese am besten geeignet für eine experimentelle Analyse der Selektion und deren evolutionäre Folgen über eine ausreichende
Anzahl von Generationen sind.

† Idealerweise sollten diese Arten, oder enge phylogenetische Verwandte, bereits genetisch gut bekannt sein, um wichtige mikroevolutionäre Tests der geschlechtlichen Selektion zu erleichtern.

Diese Eigenschaften sind bei mehreren Insekten und Fischen, wie Drosophila Fruchtfliegen (Abbildung Ia mit Genehmigung wiedergegeben Tracey Chapman), Cyrtodiopsis Stielaugenfliegen (Abbildung Ib, reproduziert
mit Genehmigung von Sam Cotton), dreistachliger StichlingGasterosteus aculeatus (Abbildung Ic, reproduziert mit Genehmigung von Massimo Lorenzoni) und Guppy Poecilia reticulata (Abbildung Id, reproduziert mit Genehmigung von Ann Houde) vorhanden.(/i)

Diese sind alles Themen der prägnanten Forschungsprogramme, da sie ausgezeichnete Modelle für kombinierte genetische und phänotypische Analysen der Evolution bei geschlechtlichen und anderen Formen der natürlichen Selektion sind.

Beispielsweise wurden experimentelle Untersuchungen von Lebenszyklus Evolution und Kompromissen zwischen
geschlechtlicher Selektion und Raubdruck bei Wildpopulationen von Guppys unternommen worden(in [34,35] überprüft).Bequeme Vervielfältigung in kurzen Generations - Zeiten in Gefangenschaft hat der Guppy bewiesen, der sich auch ideal für mikroevolutionäre Analysen im Laboratorium erwiesen hat.

Kürzlich wurde;gezeigt, dass die von den Weibchen bevorzugten orangen Farbflecken bei Männchen eine Farbmimikry von wichtigen Frucht-Nahrungsmitteln für Guppys sein könnten, was ein mögliches Beispiel für sensorischen Bias wäre (Box 1). [23].

Orangefärbung korreliert auch mit postkopulatorischen Prozessen, welche die Vaterschaft in
Richtung eines bevorzugten Männchens vorwegnehmen [32].

Wenn eine Genom-Datenbank für den Guppy verfügbar sein wird (was eine hohe Priorität hat), können voraussichtlich wichtige Schritte für ein tieferes Verständnis der geschlechtlichen und anderer Selektionsmechanismen unternommen werden, welche genetische Mikroevolution in der Natur voran treiben.

Die Aussichten für den Erfolg in solchen Tests scheinen am besten bei Modell Art (Box 2) zu sein, für die bereits viele genetische Informationen zur Verfügung stehen (siehe auch [28]). Beispielsweise bei Drosophila, QTL Analysen haben Loci identifiziert, die Variationen bei Balz – Merkmalen verursachen, wie männlicher Gesang und weibliche Partner Erkennung [29,30].

Ökologisch interessante phylogenetische Verwandten von genomischen Modellspezies könnten auch unter Ausnutzung eines Kandidatengenansatzes genutzt werden, so sie auf Kenntnissen der Modellspezies basieren [19,20], weil Gen - Funktionen manchmal phylogenetisch konserviert werden.

Zum Beispiel könnten Informationen aus den Genom-Datenbanken von Kugelfisch Tetraodon und Zebrafisch Danio nigroviridis rerio bei der Suche nach Merkmalen und / oder Präferenz von Loci bei zwei häufigen Zielgruppen der geschlechtlichen und natürlichen Selektions - Analyse, dem Guppy (z. B. [23,31-35] Box 2) und dem dreistachlige Stichling (z. B. [24,27]), von Nutzen sein.

Partnerwahl und geschlechtlicher Konflikt
Die Bedeutung des Konflikts zwischen den Geschlechtern wird durch eine Flut von spannender neuester Forschung zunehmend klarer[7]. Frühe Erkenntnisse von Williams [36], Trivers [37]
und vor allem Parker [6], haben vor kurzem viel Unterstützung erhalten und es scheint jetzt, dass der geschlechtliche Konflikt zwischen Männchen und Weibchen eher die Regel als die Ausnahme ist und manchmal zu geschlechtlicher antagonistischer Koevolution führt (Z.B. [38,39]).

In Bezug auf die Partnerwahl Evolution (Box 1), kann geschlechtlicher Konflikt direkten Einfluss auf die weibliche Präferenz ausüben, was zu einer erhöhten weiblichen Resistenz gegen das männliche Merkmal führt, weil seine Folgen negativ für Weibchen sind [40].
Viele Aspekte der geschlechtlichen antagonistischen Koevolution, wie seine Co-Auftritte mit indirekter Selektion auf die Partnerwahl (Box 1), werden diskutiert (z. B. [7,9,13,38,39,41]).

Kombinationen von genetischen und phänotypischen Ansätzen könnten diese Probleme zu beheben (geprüft in [7]).

Partnerwahl oder Vaterschafts - Wahl?
Einer der wichtigsten Fortschritte in der Theorie der geschlechtlichen Selektion seit Darwin war die Erkenntnis von Parker [42], dass die Selektion nach der Kopulation fortgesetzt werden kann. Wenn ein Weibchen sich mit mehreren Männchen paart, wird es Wettbewerb unter den Spermien der verschiedenen Männchen um die Befruchtung der Eizellen geben. In den 35 Jahren seit Parker Arbeit hat sich die Spermienkonkurrenz zu einem Hauptzweig der geschlechtlichen Selektions - Forschung entwickelt [43].

Zunächst wurde die Entwicklung von Eigenschaften wie männliche Genitalien - Morphologie und Größe des Ejakulats der geschlechtlichen Selektion dem männlichen Engagement in der Spermienkonkurrenz zugeschrieben.
Merkmale wie Begattungsorgane, Samenflüssigkeits – Peptide, welche die weibliche Fortpflanzungsphysiologie, und den postkopulatorischen Partnerschutz beeinflussen, wurden als männliche Anpassungen zur Vermeidung der Spermienkonkurrenz interpretiert.

Mehrfach – Paarungen von Weibchen sind eine Voraussetzung für die Spermienkonkurrenz, aber es war nur in den letzten zehn Jahren so, dass die geschlechtliche postkopulatorische Selektion aus der weiblichen Perspektive betrachtet wurde
[44,45]. Bateman [46] hat vorgeschlagen, dass die weibliche Fitness durch Paarung mit einem oder ein mehreren Männchen maximiert wird. Jedoch diese Ansicht verlagert sich jetzt schnell auf eine Sicht, in der angenommen wird, dass Weibchen oftmals direkte und indirekte phänotypischen genetische Vorteile durch Mehrfachpaarungen erhalten [47]. Während Spermienkonkurrenz als postkopulatorisches Äquivalent von männlichem Wettbewerb angesehen wird, wird das entsprechende Äquivalent der weiblichen Wahl als kryptische weibliche Wahl bezeichnet, da wir nicht in der Lage sind direkte weiblichen Präferenzen für die Spermien von bestimmten Männchen zu beobachten. Vielmehr
manifestieren sie sich als Verzerrungen in der Vaterschaft (Box 3).


Box 3. Probleme beim Nachweis kryptischer Weibchenwahl 

Weibchen können Vaterschaft in Richtung bevorzugter Partner durch eine Reihe von möglichen Mechanismen beeinflussen[45], die einfachste davon tritt (ist die) während der Kopulation auf. Die Weibchen einiger Arten emittieren nach der Kopulation Spermien einiger Männchen und behalten die Spermien einiger anderer Männchen (z.B. [43,86]).
Meistens werden nur die Zahlen der gelagerten Spermien nach einzelnen Paarungen gefunden, oder die Muster der Vaterschaft können nach mehreren Paarungen bestimmt werden. Die gespeicherten Spermien könnten
vielleicht die herrschenden Vorlieben der kryptische Weibchenwahl aufgrund
des Wegs der Spermien durch den Genitaltrakt reflektieren [43,45].

Die Zahl der Spermien könnten auch adaptive männlichen Antworten
zu dem reproduktive Wert des Weibchens reflektieren (d.h. kryptische männliche Wahl [87]). Was die relative Vaterschaft bei mehreren Männchen betrifft, ist es schwierig zwischen männlichen und weiblichen Verfahren [43,88] zu unterscheiden und eindeutig zu zeigen, ob die Vaterschaft eine geschlechtliche Selektion auf der gametischen Ebene zeigt.
Eine wachsende Zahl von Studien haben bei den Nachkommen Muster der Vaterschaft gefunden, die als selektive Befruchtung durch genetisch überlegene [32,89] oder kompatible Spermien – Haplotypen interpretiert werden können, entweder als Spermien von unterschiedlichen [90] als auch von einzelnen Männchen [91].
So weisen Studien in der Regel eine Vaterschaft mittels bei neugeborenen oder erwachsenen Nachkommen erzielten DNA - oder morphologische Marker nach.

Die Muster der Vaterschaft könnten das Ergebnis von Wechselwirkungen zwischen Spermien und Ei, männlichen Erfolg in der Spermienkonkurrenz, oder bevorzugte Verwendung von besonderen Sperma Haplotypen durch Weibchen widerspiegeln.

Doch diese Interpretation kann durch Lebensfähigkeits - Folgen von genetischen Unverträglichkeiten, oder durch dem Erzeuger innewohnende Wirkungen auf die Nachkommens - Lebensfähigkeit, vermengt werden[47].

Um eindeutig zu zeigen , dass die Muster der Vaterschaft den Wettbewerb der Spermien oder eine kryptische Weibchenwahl widerspiegeln, sollte die Vaterschaft zu einem sehr frühen Stadium - vor dem Ausbruch der Embryosterblichkeit - festgestellt werden.

Dennoch erbrachten neuere Arbeiten zu frei laichenden Wirbellosen gute Hinweise, dass Spermien-Ei-Wechselwirkungen selektive Befruchtung erzeugen können [47].

So kann die Partnerwahl von Weibchen als erster Schritt im Prozess der Vaterschafts – Wahl angesehen werden . Der Einbau der weiblichen Perspektiven in die postkopulatorische geschlechtliche Selektion hat theoretische Modelle für die Evolution der multiplen Paarung von Weibchen erzeugt, die in gewisser Weise parallel zu den Mechanismen der Partnerwahl Evolution in Box 1 verlaufen. Z.B. verläuft die "sexy-Sperma"-Hypothese dahingehend, parallel zu Fishers „sexy Söhne“ Mechanismus, indem vorschlagen wird, dass Mehrfachpaarungen der Weibchen Söhne und Töchter mit hohem Befruchtungserfolg ergeben, weil sie Eigenschaften, die hohen Befruchtungserfolg erzielen, von ihren Vätern geerbt haben Diese Eigenschaften können Genitalmorphologie, Anzahl und / oder Qualität der Spermien oder Samenflüssigkeits – Zusammensetzung beinhalten [48].

Ähnlich wie bei Fishers „sexy Söhnen“, hängt das evolutionäre Potenzial des „sexy-Spermien“ Mechanismus von der genetische Architektur der Merkmale ab, die zum Befruchtungserfolg beitragen [49].

Dennoch, wurde argumentiert, dass ein solcher Fisher Mechanismus einer schnellen und unterschiedlichen Evolution der männlichen Genitalmorphologie unterliegen könnte , dass Weibchen, die
Spermien von Männern speichern und verwenden, eher in der Lage sind,die richtige genitale Stimulation während der Kopulation zu erhalten [50].

In diesem Szenario können männliche Genitalien, die traditionell als primäre Geschlechtsmerkmale betrachtet werden, postkopulatorische Äquivalente des „peacock train“ (Pfauen - Schleppe) werden und den
Nutzen einer Unterscheidung zwischen primären - und sekundären Geschlechtsmerkmalen in Frage stellen. Es gibt immer mehr experimentelle Unterstützung für eine solche Vorstellung [51,52].

Die "gute-Sperma" - Hypothese legt nahe, dass die Fähigkeit eines Männchens einen hohe Befruchtungserfolg zu erzielen, mit seiner zugrunde liegenden genetischen Qualität korreliert korreliert, so dass im Spermienwettkampf erfolgreiche Männchen Väter von Nachkommen mit allgemein hohen Lebensfähigkeit sind [53]. Die „gute Spermien“ Hypothese legt nahe, dass die Fähigkeit eines Männchens einen hohen Fruchtbarkeitserfolg zu erreichen mit seinem zugrunde liegenden genetischen Qualitäten korreliert, indem ein in dem Spermien – Wettkampf erfolgreiches Männchen Vater von Nachwuchs mit allgemein hoher Lebensfähigkeit wird.

Die „gute Spermien“ Hypothese ist hier parallele zu den Indikator-Mechanismen für die Entwicklung der männlichen geschlechtlichen Ornamenten.
Männliche geschlechtliche Ornamente, die der präkopulatorischen geschlechtlichen Selektion unterliegen, sind oft zustandsabhängige Indikatoren, die sich im Verhältnis zur männlichen Fitness entwickeln[11,16].

Vielleicht könnte gerichtete postkopulatorische geschlechtliche Selektion ebenfalls zustandsabhängige Eigenschaften begünstigen, die die Vaterschaft beeinflussen und dadurch indirekte genetische Vorteile für die Nachkommen bereiten (Box 4).

Es gibt nur wenige Tests dieser "gute-Sperma"-Hypothese, aber da die Männchen der Birnen Milben [54]
und Dungfliegen [55], die sehr erfolgreich im Spermien Wettbewerb und Väter von Nachkommen höherer Fitness sind, halten quantitative genetische Studien von Merkmalen die Spermienkonkurrenz für wichtig und weisen auf die Konditionsabhängigkeit von Käferspezies hin [56].

Interaktion von prä - und postkopulatorischer Wahl
Obwohl theoretisch möglich, gibt es derzeit wenig Hinweise, dass Spermienkonkurrenz und / oder kryptische weibliche Wahl die präkopulatorische Partnerwahl verstärken kann.

Suggestive (andeutende, hinweisende) Belege stammen aus Studien von Guppys, in denen Männchen
mit mehr oranger Körperfärbung, ein Merkmal für die präkopulatorische weibliche Wahl, einen Vaterschafts – Vorteil -nach künstlicher Befruchtung von Weibchen mit gleicher Spermienzahl von zwei konkurrierenden Männchen, hatten; [32].

Angenommen, dass die Weibchendie Samenspender in diesen Experimenten nicht kannten, scheint die sparsamste Erklärung zu sein, dass Männchen von eigener hoher Qualität attraktive Geschlechtsmerkmale haben und auch hoch wettbewerbsfähige Spermien produzieren.

Box 4 Männliche Keimbahnsteuerung: eine Chance für die postkopulatorische weibliche Wahl?

Die Immunkompetenz Handicap-Hypothese (ICHH) schlägt vor, dass Ausarbeitung der sekundären Geschlechtsmerkmale unter geschlechtlicher Selektion und der Erfolg in der Spermienkonkurrenz einen gemeinsamen Nenner in einem
männlichen Kompromiss mit der Anlage in der Immunfunktion besitzen[79,92].

Immun Antworten auf die Krankheitserreger und Parasiten sind erwiesenermaßen aufwendig, so dass Individuen mit hohen Infektionsraten wahrscheinlich reduzierte Ressourcen für sekundäre Geschlechts Anzeigen zur Verfügung haben
Die ICHH ist somit ein Indikator Mechanismus der geschlechtlichen Selektion und schlägt vor, dass Weibchen vererbbare Widerstandsfähigkeit gegen Krankheiten für ihre Nachkommen von jenen Männchen erhalten können, die es sich leisten können, in große geschlechtliche Displays zu investieren.

Eine Verlängerung der postkopulatorischen ICHH schlägt vor, dass die Immunabwehr auch die Fähigkeit eines Männchens hochwertiges Ejakulat zu produzieren gefährdet. Diese Hypothese wurde ursprünglich für Wirbeltiere formuliert und
setzt voraus, dass die immunsuppressiven Eigenschaften von Testosteron erforderlich sind, um Angriffe auf die diploiden Immunsysteme und die haploiden Sperma Zellen der Männchen zu begegnen. [92].
Ähnlich wie bei der präkopulatorischen Version der ICHH kann die Hypothese verallgemeinert werden, wenn wir von einem Resourcenallokations - Kompromiss zwischen Spermienproduktion und einer Immunsystem Funktion ausgehen [93].
Männchen, die gezwungen sind, eine Infektion durch Hochregulierung ihrer Immunfunktion zu bekämpfen, zahlen einen hohen Preis in Form von reduzierter Spermienqualität [94].

Durch Paarungen mit mehreren Männchen und somit Spermienkonkurrenz ermöglichend, um die erfolgreichsten (Männchen) heraus zu filtern, könnten Weibchen Nachkommen mit der Widerstandsfähigkeit gegen Krankheiten produzieren, die die Männchen befähigt hatte, Spermien mit überragender Qualität zu produzieren.

Es gibt zunehmend Hinweise, dass Männchen einen phänotypischen Kompromiss zwischen Investitionen bei den sekundären Geschlechtsmerkmalen und der Immunfunktion eingehen [95-97]. Eine aktuelle quantitative genetische Analyse bei Grillen erbrachte den Nachweis für einen genetische Kompromiss zwischen Spermien - Qualität und der Immunsystems - Funktion, wie sie bei der postkopulatorischen 
Erweiterung der ICHH erforderlich sind [98]

(Aber siehe Box 3). Spätere Verhaltensexperimente haben herausgefunden, dass Weibchen mehr Sperma von attraktiven Männchen übernehmen [33].
Sowohl Spermienkonkurrenz als auch kryptische Weibchenwahl könnten präkopulatorische geschlechtliche Selektion bei Guppys verstärken.
Die Messungen der relativen geschlechtlichen Selektion Intensitäten während der prä-und postkopulatorischen Phasen der Vaterschafts - Wahlscheinen ein lohnendes Unterfangen zu sein, wurden aber selten
[57,58] versucht.

Molekulargenetische Untersuchungen der Abstammung haben unsere Ansichten der aviären Paarungssysteme revolutioniert und Mehrfach - Paarungen bei weiblichen Vögeln sind bekannt dafür, auf breiter Front zu hoch variablen Raten der Vaterschaft von EPP (extra-pair paternity, zusätzlichen Paarungs - Vaterschaften)  zu führen [59]. Bei mehreren Arten ist EPP am häufigsten bei Bruten von Weibchen, deren sozialer Partner relativ unattraktiv und / oder von unterem sozialen Status bei der präkopulatorischen geschlechtlichen Selektion ist  [59,60]. 

Wenn Weibchen Extra-Paar Kopulationen durchführen, um von ihren sozialen Partnern zu profitieren und die Fitness der Nachkommen zu maximieren, könnten wir vor-und postkopulatorische Partnerwahl erwarten, um synergistisch eine Begünstigung der Evolution der männlichen geschlechtlichen Ornamente zu begünstigen .

Vergleichende Hinweise legen nahe, dass geschlechtlicher Dichromatismus mit Raten von EPP bei Vogelarten korreliert, insbesonders im Hinblick auf strukturelle Farben bei dem verwendeten geschlechtlichen Display [61].
Aber diese Beziehung kann auch durch das Timing des Kopulations – Verhalten der Weibchen erklärt werden, um sicherzustellen, dass die Nachkommen von Männchen einer Extra-Paarung gezeugt wurden.
So könnten die Muster der EVP eher eine präkopulatorische als eine postkopulatorische Wahl
Partnerwahl widerspiegeln.
Eine spannende neue Möglichkeit für die Forschung an EPP bei Vögeln wäre es, die Korrelationen zwischen männlichen Eigenschaften und der Befruchtungsfähigkeit ihrer Spermien in kontrollierten Experimenten zu erforschen, um die relative Bedeutung der Kopulationen der Extrapaarungen im Vergleich mit postkopulatorischen Prozessen bei der Bestimmung der EPP zu bestimmen.Künstliche Besamungstechniken bieten einen vielversprechenden Ansatz.

Postkopulatorische geschlechtliche Selektion kann die präkopulatorische geschlechtliche Selektion dämpfen. Es ist mittlerweile im Gegensatz zum Bateman-Prinzip [46], dass der männliche Fortpflanzungserfolg manchmal durch die Anzahl der Spermien begrenzt ist, das das Männchen produzieren könnten.

Männchen, die erfolgreich in präkpulatorischer geschlechtlicher Selektion sind, können höhere Aufwendungen für die Spermienproduktion haben und werden Sperma-arm, so dass die weibliche Fruchtbarkeit Spermien begrenzt ist. Erfolgreiche Männer leiden so an reduziertem Wettbewerbs – Befruchtung - Erfolg [62-64].

Darüber hinaus ist einer der mutmaßlichen genetischen Vorteile der weiblichen postkopulatorischen Wahl die Vermeidung von genetischer Inkompatibilität zwischen mütterlichen und väterlichen Haplotypen, so dass die bevorzugte Vaterschaft eines Weibchens auch von ihrem eigenen Genotyp abhängt [65,66].

So könnte zwar attraktive Männchen Kopulationen gewinnen, ihre Vatenrschaft kann (jedoch) durch Weibchen reduziert werden, wenn ihre Gene nicht kompatibel sind.

Als Ergebnis, die Stärke der geschlechtlichen Selektion männlicher ornamentaler Merkmale könnte reduziert werden [67].
Die Integration der Auswirkungen der präkopulatorischen weiblichen Wahl der Männchen mit guten Genen mit der postkopulatorischen Wahl von kompatiblen Genen ist eine neue Herausforderung in der Partnerwahl Evolution [68].



Postkopulatorischer geschlechtlicher Konflikt
Trotz einem frühen Fokus auf männliche Perspektiven im Spermien Wettbewerb, Erkannte Parker [42], dass Weibchen nicht inert in Umgebungen sind, in denen männliche Anpassungen an den Spermien - Wettbewerb entstehen.

Merkmale wie männlichen Genitalmorphologie, oder zusätzliche Drüsen - Produkte, welche die männlichen Fitness bei der Spermienkonkurrenz verbessern, können auf Kosten der weiblichen Fitness [69] gehen und erzeugen antagonistische Koevolutionen zwischen den Geschlechtern
(z.B. [ 7,38,39 ]).
Molekulargenetische und genomische Werkzeuge werden jetzt
verwendet, um die unmittelbaren Mechanismen der potenziell starken postkopulatorischen geschlechtlichen Auswahl und der Konflikte zu klären, z. B. durch Identifizieren von Genloci und Proteine der Samenflüssigkeit von Drosophila.
Diese Proteine ​​induzieren Veränderungen beim Weibchen, wie erhöhte Eiablage und verringerte Empfänglichkeit für andere Männchen, die vorteilhaft für die Männchen sind.

Einige der Substanzen sind jedoch schädlich für die Weibchen, verringern deren Lebensdauer und
erzeugen so Selektion Auswahl über den geschlechtlichen Konflikt (Übersicht in
[ 7,70 ]).


Dennoch, solche schädlichen männlichen Anpassungen könnten auch über Fishers sexy Söhne Verfahren entstehen, wenn der Netto-Fitness-Nutzen des Weibchens, schädliche Söhne hervor zu bringen, dessenentstehenden Schaden überwiegt (z. B. [41]).

Viele männliche und weibliche an der Fortpflanzung beteiligten Proteine bei der Spermien-Ei-Erkennung und Befruchtung entwickeln sich rasch und unterscheiden sich stark zwischen eng verwandten Taxa (prüft n [7,18,71]).

Beispielsweise bei unter 987 Gene, exprimiert zu unterschiedlichen Zeitpunkten während der Spermatogenese bei der Maus, wurde die Protein Entwicklung am schnellsten für Hoden-spezifische Gene exprimiert während der späten Stadien der Spermienreifung und den beteiligten
Spermien-Ei-Wechselwirkungen [72] exprimiert.

Obwohl die Mechanismen noch nicht bekannt, sind, zeigen viele dieser Gene Hinweise auf
positive Selektion [72], wie zu erwarten ist, wenn eine geschlechtliche Auswahl vorhanden ist, die zu einer schnellen Koevolution der männlichen und weiblichen Haupt - Fortpflanzungs - Proteine ​​[7,72] führt. Gentechnisch veränderte Linien von Drosophila ermöglichen die Schätzung der relativen Stärken der Auswahl über antagonistische Koevolution und indirekte genetische Vorteile für die Weibchen durch ihre Söhne [73-75].

Diese Studien zeigen, wie Kombinationen von Verhaltens-, biochemischen und genetischen Experimenten weitere Einblicke in die geschlechtliche Selektion,den Konflikt und deren mögliche Rolle bei der Artbildung [18,40] produzieren könne.


Schlussfolgerungen
Zwanzig Jahre stellen wir uns nicht mehr vor, das geschlechtliche Selektion einfach auf die männlichen geschlechtlichen Ornamente wirken. So vielfältige Merkmale wie Verhaltens - und Struktur Displays, Genitalmorphologieund Fortpflanzungs Proteine ​​kann zu großem
Selektionsdruck durch die Partnerwahl führen.
Die genetischen Mechanismen der Vor-und postkopulatorischen geschlechtlichen Selektion sind bei weitem noch nicht vollständig verstanden, abermolekulargenetische und genomische Werkzeuge können ihre detaillierte experimentelle Prüfung ermöglichen.

Dieses Ziel dürfte zunächst in Modellorganismen mit sequenzierten Genomen oder bei einige ihrer phylogenetischen Verwandten erreicht werden.
Fortschritte werden nichtschnell und einfach sein, aber wir wären nicht überrascht sein, wenn die 40. Jubiläumsausgabe von TREE in der Lage wäre, zu detaillierter
genetischer Abklärung von Fisher, Indikator, Paarungs - Kompatibilität,
Spermienkonkurrenz , kryptische Weibchenwahl , geschlechtlichem
Konflikt und andere Mechanismen der Partnerwahl Evolution zu berichten.
Wir freuen uns daher mit viel Neugier und Erwartung auf die Zukunft der geschlechtlichen Selektion.